陈祗小时候是个孤儿，在司徒许靖家长大。二十岁就颇有名气，不久被朝廷任命为选曹郎。陈祗矜持严厉，相貌威武，擅长多种技艺，还懂得一些旁门左道，费祎对他另眼相待，故此破格让他接替董允担任内侍。
延熙九年（246年），侍中董允去世，陈祗接替他担任侍中，不再排斥宦官黄皓，并与黄皓互为表里，使得黄皓是开始有机会参与政事。
延熙十四年（251年），尚书令吕乂去世，刘禅于是让陈祗以侍中兼守尚书令，并加为镇军将军，陈祗在朝中的权利越来越大，大将军姜维虽然班位在陈祗之上，但是因为他经常率兵在外，朝中事情过问得不多。陈祗深受刘禅的宠信，又与宦官把关系搞的非常好，在朝中权力竟超过了姜维。
延熙二十年（257年），中散大夫谯周见大将军姜维多次对魏国用兵，蜀汉国力已经不如诸葛亮辅政时期，难以支撑北伐的军事需要，蜀汉百姓的生活也不如从前，于是谯周在朝堂之上建议不宜对魏国用兵，但陈祗对此强烈反对，并与谯周展开了激烈辩论，谯周无奈，回家写下《仇国论》。
景耀元年（258年），陈祗去世，刘禅悲痛惋惜，一提到他就痛哭流涕，下诏追谥陈祗为“忠侯”。
刘禅：“祗统职一纪，柔嘉惟则，干肃有章，和义利物，庶绩允明。命不融远，朕用悼焉。”
乾隆帝：“迨孔明殁，黄皓、陈祗用事，殄民误国，而汉祚告终。”
《三国志·卷三十九·蜀书九·董刘马陈董吕传第九》
《三国志·卷四十二·蜀书十二·杜周杜许孟来尹李谯郤传第十二》
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